Le nom renvoie à Flushing, dans le Queens, que l'avenue n'atteint jamais.
Flushing était à l'origine la colonie néerlandaise de Vlissingen, nommée d'après la ville néerlandaise de Vlissingen, appelée Flushing en anglais. L'avenue va de Fort Greene à Maspeth et s'arrête avant Flushing. Selon une liste d'anciens noms de rues du nord de Brooklyn, la Flushing Avenue a remplacé des voies plus anciennes, dont la Brooklyn and Newtown Turnpike Road.